張友軍團(tuán)隊(duì)供圖

煙粉虱（Bemisia tabaci）是被聯(lián)合國糧農(nóng)組織 (FAO) 認(rèn)定的世界第二大害蟲，也是至今為止唯一被冠以“超級(jí)害蟲”的農(nóng)業(yè)害蟲，被列為最危險(xiǎn)的100種入侵物種。煙粉虱不僅通過刺吸寄主植物韌皮部汁液對(duì)其造成直接傷害，還能分泌蜜露誘發(fā)煤污病等植物真菌病害為害植物，更重要是作為病毒的超級(jí)載體（已報(bào)道煙粉虱能夠傳播300余種病毒），煙粉虱能夠傳播極具破壞性的植物病毒病，每年造成全球巨大的經(jīng)濟(jì)損失。極度多食性和廣泛的寄主適應(yīng)性（已報(bào)道其寄主植物超過600余種）是其暴發(fā)成災(zāi)的主要原因。張友軍研究員自2001年起就開始探索煙粉虱寄主適應(yīng)性及其暴發(fā)成災(zāi)的機(jī)制，經(jīng)過持續(xù)20年的研究，發(fā)現(xiàn)了煙粉虱從植物中獲得水平轉(zhuǎn)移基因BtPMaT1促進(jìn)其廣泛的寄主適應(yīng)性。

在植物和昆蟲的共進(jìn)化過程中，植物能夠產(chǎn)生有毒的次級(jí)代謝物來防御昆蟲的侵害。酚糖是一類最為豐富的植物次生代謝產(chǎn)物，也是非常常見的植物防御化合物。張友軍團(tuán)隊(duì)分析了番茄葉片的代謝譜，從檢測(cè)到的9873種物質(zhì)中鑒定出290種酚糖（約占3%），其中發(fā)現(xiàn)C₆-C₃-C₆類酚糖占比最高。

該團(tuán)隊(duì)利用生物信息學(xué)和分子生物學(xué)的方法，發(fā)現(xiàn)在煙粉虱基因組存在一個(gè)酚糖丙二酰基轉(zhuǎn)移酶基因BtPMaT1，該基因具備丙二酰基轉(zhuǎn)移酶的保守結(jié)構(gòu)域（PTHR31625）。同源基因進(jìn)化分析進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)，該基因?yàn)橹参镌吹乃睫D(zhuǎn)移基因，且該基因在煙粉虱的成蟲中腸中特異性表達(dá)。

在植物中，由酚糖丙二酰基轉(zhuǎn)移酶（PMaT）催化的酚糖丙二酰基化反應(yīng)在植物的生命過程中發(fā)揮重要作用，過量的酚糖對(duì)植物本身生長(zhǎng)發(fā)育不利，植物利用PMaT基因代謝酚糖，以降低對(duì)其自身不利的影響。煙粉虱中的BtPMaT1是否具有類似的酚糖解毒功能呢？研究人員通過毒力生物測(cè)定的方法證明了特定的酚糖對(duì)煙粉虱有明顯的致死作用，顯然酚糖對(duì)煙粉虱具有毒性，且不同種類的酚糖對(duì)煙粉虱毒力差異較大。飼喂干擾BtPMaT1基因，能夠顯著抑制BtPMaT1基因表達(dá)，并顯著增加部分酚糖對(duì)煙粉虱的致死效果，并且利用VIGS持續(xù)干擾BtPMaT1基因能夠顯著增加煙粉虱成蟲的死亡率并降低其繁殖力。

研究人員進(jìn)一步利用昆蟲Sf9細(xì)胞異源蛋白表達(dá)技術(shù)，開展BtPMaT1蛋白體外酚糖代謝實(shí)驗(yàn)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，Sf9細(xì)胞異源表達(dá)的煙粉虱BtPMaT1蛋白能夠催化酚糖的丙二酰基化反應(yīng)，且對(duì)酚苷骨架為C₆-C₃-C₆類的黃酮糖類物質(zhì)的活性更高。隨后，進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)，解剖提取的煙粉虱中腸蛋白能將酚糖代謝成無毒的丙二酰基化產(chǎn)物。飼喂干擾BtPMaT1基因，能夠顯著提高取食代表性酚糖——山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3g)在煙粉虱蜜露代謝物中的含量，無毒的代謝產(chǎn)物——丙二酰基化山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3gm)的量降低。

上述實(shí)驗(yàn)證明了植物次生代謝產(chǎn)物酚糖對(duì)煙粉虱有毒，并且煙粉虱通過水平轉(zhuǎn)移基因BtPMaT1實(shí)現(xiàn)對(duì)酚糖的解毒作用。最后，研究人員利用轉(zhuǎn)基因的方法構(gòu)建表達(dá)BtPMaT1基因片段發(fā)夾RNA的轉(zhuǎn)基因番茄品系。取食轉(zhuǎn)基因番茄的煙粉虱蜜露中一部分黃酮糖類物質(zhì)的含量增加且部分黃酮糖的酰基化產(chǎn)物的量降低。進(jìn)一步的生物學(xué)測(cè)定發(fā)現(xiàn)，轉(zhuǎn)基因番茄品系能夠完全控制煙粉虱為害，而對(duì)非靶標(biāo)節(jié)肢動(dòng)物蚜蟲和二斑葉螨沒有影響。

煙粉虱利用植物源HGT基因BtPMaT1在中腸解毒植物酚糖的機(jī)制

綜上所述，該研究首次利用生物信息學(xué)，分子生物學(xué)，生物化學(xué)，轉(zhuǎn)基因，生物學(xué)測(cè)定等方法多個(gè)層面證明煙粉虱的BtPMaT1基因是植物源的水平轉(zhuǎn)移基因，而煙粉虱利用該基因代謝對(duì)其有害的酚糖類植物次級(jí)代謝產(chǎn)物，這正如我國戰(zhàn)國時(shí)期著名思想家韓非子所寫的“以子之矛，攻子之盾”，煙粉虱利用植物自身基因代謝植物產(chǎn)生的有毒次級(jí)代謝產(chǎn)物，煙粉虱正是通過這種巧妙的進(jìn)化方式，導(dǎo)致其廣泛寄主適應(yīng)性。該研究將昆蟲的功能性水平基因轉(zhuǎn)移研究提升到一個(gè)新高度，是多食性昆蟲寄主適應(yīng)性進(jìn)化機(jī)制研究的重大突破。

該研究的第一完成單位為中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜花卉研究所，張友軍研究員為論文的通訊作者，瑞士納沙泰爾大學(xué)生物學(xué)研究所Ted C. J. Turlings教授為共同通訊作者。張友軍研究員的博士、博士后夏吉星副研究員（現(xiàn)中國農(nóng)科院植保所遷飛害蟲組工作）、郭兆將研究員和楊澤眾博士（現(xiàn)天津農(nóng)科院植保所工作）為該論文的第一作者。本研究得到了國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃項(xiàng)目、國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目、特色蔬菜產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系和中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院科技創(chuàng)新工程等項(xiàng)目資助。據(jù)悉，該研究成果已申請(qǐng)國家發(fā)明專利。

論文鏈接：

https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00164-1

專家點(diǎn)評(píng)

謝道昕（中國科學(xué)院院士，清華大學(xué)教授）

煙粉虱是世界性的入侵害蟲，不僅通過刺吸植物韌皮部汁液直接影響植物生長(zhǎng)發(fā)育，還分泌蜜露誘發(fā)植物真菌病害，更重要的是，它們傳播多種極具破壞性的植物病毒病嚴(yán)重危害寄主植物。取食植物種類多和寄主適應(yīng)性強(qiáng)是煙粉虱暴發(fā)危害的主要原因。

近日，中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜花卉研究所張友軍團(tuán)隊(duì)綜合利用分子遺傳、生化、代謝等研究策略揭示了煙粉虱獨(dú)特的寄主適應(yīng)性機(jī)制。煙粉虱通過水平基因轉(zhuǎn)移的方式獲得了植物的酚糖丙二酰基轉(zhuǎn)移酶基因（BtPMaT1）；該基因在煙粉虱中表達(dá)能夠清除寄主植物產(chǎn)生的對(duì)煙粉虱有害的次級(jí)代謝產(chǎn)物——酚糖，從而使煙粉虱具有極強(qiáng)的寄主適應(yīng)性。值得注意的是，該基因僅存在于煙粉虱的各個(gè)隱種中（不存在于其他的動(dòng)物中），在番茄中表達(dá)其發(fā)夾RNA能夠抑制煙粉虱BtPMaT1基因的功能、從而可以專一性防控?zé)煼凼?/span>（不影響其它非靶標(biāo)生物）。

該研究闡明了煙粉虱的寄主適應(yīng)性機(jī)制，既具有重要科學(xué)意義，又緊密聯(lián)系生產(chǎn)實(shí)際，為煙粉虱的綠色防控提供了新策略，還為其他作物的害蟲防控提供了重要借鑒。

專家點(diǎn)評(píng)

錢前（中國科學(xué)院院士，中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院作物科學(xué)研究所）

煙粉虱是FAO認(rèn)定的全球第二大農(nóng)業(yè)害蟲，嚴(yán)重危害農(nóng)業(yè)生產(chǎn)。煙粉虱爆發(fā)為害的主要原因是它能夠取食廣泛的寄主植物。中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院蔬菜花卉研究所張友軍研究員團(tuán)隊(duì)的研究工作使我們眼前一亮，讓人們看到超級(jí)害蟲煙粉虱適應(yīng)性進(jìn)化的巧妙的一面，它們通過劫持植物的基因來代謝對(duì)自身不利的植物次級(jí)代謝產(chǎn)物，促進(jìn)了煙粉虱的寄主適應(yīng)性。

該研究發(fā)現(xiàn)廣泛存在于植物中的酚糖類的次級(jí)代謝產(chǎn)物對(duì)煙粉虱有毒害作用。在長(zhǎng)期的共進(jìn)化過程中，煙粉虱通過水平基因轉(zhuǎn)移的方式獲得了植物的酚糖丙二酰基轉(zhuǎn)移酶（BtPMaT1）基因，VIGS持續(xù)干擾該基因能夠顯著增加煙粉虱的成蟲的死亡率并降低其繁殖力。異源表達(dá)BtPMaT1蛋白體外酶活及腸道提取物及煙粉虱成蟲活體的代謝實(shí)驗(yàn)表明BtPMaT1能夠代謝解毒酚糖。本研究發(fā)現(xiàn)，BtPMaT1水平基因轉(zhuǎn)移事件發(fā)生在煙粉虱和溫室白粉虱分化之后，煙粉虱各個(gè)隱種分化之前，這可能也是煙粉虱較溫室白粉虱有更強(qiáng)的寄主適應(yīng)性的原因。更重要的，本研究構(gòu)建的轉(zhuǎn)基因番茄能夠有效控制煙粉虱，且對(duì)環(huán)境中的非靶標(biāo)生物安全。

本研究利用生物信息學(xué)、分子生物學(xué)、生物化學(xué)、生物學(xué)等方法首次提供了植物源基因水平轉(zhuǎn)移至昆蟲中的功能性證據(jù)，揭示了煙粉虱獨(dú)特的寄主適應(yīng)性的機(jī)制，被視為適應(yīng)性進(jìn)化研究的重大突破。同時(shí)指出了篩選防控害蟲靶標(biāo)基因的新方向，對(duì)害蟲的精準(zhǔn)綠色防控提供了新思路。